Studio della funzione verbale mediante risonanza magnetica funzionale ad 1,0 Tesla
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Rivista di Neuroradiologia 13: 125-130, 2000
Studio della funzione verbale mediante
risonanza magnetica funzionale ad 1,0 Tesla
F. ALESSANDRINI, A. BELTRAMELLO
Servizio di Neuroradiologia, Ospedale Civile Maggiore; Verona
RIASSUNTO - La RM da 1 Tesla e stata impiegata per studi funzionali per dimostrare la cono-
scenza attuale dell'organizzazione corticale e della dominanza emisferica, chiarendo l'efficacia dei para-
digmi, delle possibilita diagnostiche e delle applicazioni cliniche in condizioni normali e patologiche.
La risonanza funzionale con sequenze gradient eco e un'investigazione addizionale non invasiva nel
valutare la funzione verbale in volontari sani e in pazienti con lesioni intracerebrali.
1.0 Tesla Functional Magnetic Resonance Study
of Verbal Function
Key words: fM RI, verbal function
SUMMARY- This study used 1.0 Tesla functional magnetic resonance to demonstrate current knowl-
edge of verbal cortical organisation and hemispheric dominance, assessing the effectiveness of paradigms,
diagnosis and clinical applications in normal and pathological conditions.
FMRI with double-slice GE sequences is a useful non-invasive adjunct in assessing verbal function in
healthy volunteers and in patients with intracerebral lesions.
Introduzione 1,5 T, si sta affermando e diffondendo come alter-
nativa di studio non invasiva per la mappatura
Lo studio della funzione verbale e estrema-
della funzione verbale.
mente importante nella valutazione di pazienti Scopo di questo lavoro e quello di documentare
con patologia cerebrale coinvolgente le aree del le conoscenze finora acquisite dell'organizzazione
linguaggio. I "gold standards" di riferimento delle corticale verbale e della dominanza emisferica me-
metodiche finora utilizzate, specie nel caso di valu- diante RM funzionale ad 1,0 Tesla, valutando l'ef-
tazione pre-chirurgica, sono l'iniezione di Amo- ficacia dei paradigrni utilizzati, l'efficacia diagno-
barbital per via intra-carotidea (Wada test, per ve- stica ed utilita clinica nel normale e nel patologico.
rificare la dominanza emisferica) e l'elettrocortico-
grafia; queste tecniche sono tuttavia costose, ad e-
Premesse clinico-strumentali
levato rischio per il paziente e difficili da eseguire
in soggetti poco collaboranti o in eta pediatrica. L'elevata variabilita individuale della cito-archi-
Attualmente la risonanza magnetica funzionale tettonica corticale e dell'organizzazione funzio-
(functional magnetic resonance imaging o fMRI) , nale delle aree del linguaggio nel normale e nel
dotata di estrema accuratezza e precisione diagno- patologico implica la necessita di ricorrere a meto-
stica ed espletata mediante apparecchiature con diche di mappaggio estremamente sensibili, carat-
potenza di campo magnetico pari o superiore ad terizzate da:
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Studio del/a funzion e verbale mediante RM fun zionale ad 1,0 Testa F. Alessandrini
Materiali e Metodi
Nel periodo Gennaio-Ottobre 1998 sono stati
sottoposti a RM funzionale 13 volontari sani e 3
casi di neoplasia intra-assiale temporo-insulare.
L'apparecchiatura utilizzata e un tomografo
RM da 1,0 Tesla (Magnetom Impact, Siemens, Er-
langer, Germania), sistema "Power Gradients"
della potenza di 15 miT.
I1 protocollo di studio prevede l'uso di una se-
quenza SE (Spin Echo) T1-pesata (4501151TRITE)
per l'acquisizione delle immagini anatomiche di ri-
ferimento, orientate secondo il piano sagittale in
quanta a nostro parere garantiscono rispetto al
piano assiale una visualizzazione piu ampia delle
aree coinvolte nei processi fonemici.
Per le immagini funzionali e stata utilizzata la
tecnica "BOLD double slice" , con sequenza GE
(Gradient Echo): i parametri (110 I 40 I 40° I 12s I
TR I TE I Flip angle I tempo di acquisizione) so no
Figura 1 "Pattern" di attivazione nell 'emisfero di sinistra con
stati adattati alla risoluzione temporale degli e-
paradigma "silente" (volontario sano). R eclutamento d el ~1ro venti neuronali da valutare, permettendo l'acqui-
frontal e inferiore, delle aree adiacenti , della porzwne mfenore sizione simultanea di 2 sezioni dello spessore di 4
della corteccia sensitivo-motoria, del giro temporale supenore e
del giro angolare. . .
mm FOV e matrice (rispettivamente 240 mm e
Figure 1 A ctivation pattern in the left hemtsphere wuh the 128 x 128), posizionamento (area fronto-operco-
"silent" paradigm (healthy volunteer). Recruitment of the mferw r lare e linea mediana) ed orientamento delle se-
frontal gyrus, adjacent f rontal areas, the inferior portion of the
sensorimotor cortex, superior temporal gyrus and angular gyrus.
zioni sono identici per i due gruppi di sequenze,
SEe GE.
Normalmente vengono condotti 14 cicli di valu-
tazione funzionale per studio (7 in stato di attiva-
- buona risoluzione spaziale, per evidenziare i zione + 7 in stato di riposo) , separati da 20 secondi
dettagli di ordine anatomico; di intervallo. Dovendo valutare i due emisferi se-
- adeguata risoluzione temporale, per potere paratamente a causa del ridotto numero di sezioni
monitorare gli eventi legati all'attivita neuronale; a disposizione (4 slices in totale ), la durata com-
- minore invasivita possibile, nel rispetto del pa- plessiva dell'esame e di 60 minuti circa. Le imma-
ziente. gini funzionali ottenute vengono successivamente
Attualmente, ai gia citati Wada Test e elettrocor- analizzate in modalita ''Cine" per l'eliminazione
ticografia si affiancano rispettivamente l'EEG e la dei dati viziati da artefatti da movimento ("Cine
MEG (Magneto-Encefalo-Grafia), che registrano motion correction"). L'analisi statistica viene rea-
l'attivita neuronale ma sono dotate di scarsa riso- lizzata con software dedicato, utilizzando valore di
luzione anatomica e quindi poco utili singolar- Z-score pari a 0,9 e posizionando delle ROI at-
mente ai fini di una valutazione pre-chirurgica. La torno ai pixel di attivazione nelle aree d'interesse
PET e la RM funzionale, caratterizzate da un'ot- per ottenere le curve di rappresentazione grafica
tima risoluzione spaziale ed adeguata risoluzione della variazione del segnale nell'unita di tempo.
temporale, forniscono informazioni indirette sul- La valutazione qualitativa e quantitativa per la ri-
l'attivita funzionale, dal momento che riflettono le levazione delle aree coinvolte nella funzionalita
variazioni emodinarniche seguenti alla scarica verbale viene infine completata sovrapponendo le
neuronale. In futuro la Stimola zione Magnetica immagini funzionali alle rispettive anatomiche di
Transcranica (SMT), anche se dotata di una bassa riferimento.
risoluzione spaziale, potra essere di ulteriore aiuto
Sono stati utilizzati e messi a confronto 2 tipi di
nella valutazione dell'organizzazione corticale
paradigma verbale:
verbale.
A nostro giudizio fra tutte le tecniche di studio - "udibile", in cui al soggetto in esame viene
non invasive citate la RM funzionale e quella che chiesto di ripetere a voce alta durante il ciclo di at-
oggi presenta maggiori vantaggi, soprattutto i~ tivazione il maggior numero di parole la cui lettera
termini di costa, riproducibilita ed affidabilita ch- d'inizio e stata concordata con l'operatore.
nica. - "silente", con cui al soggetto in esame viene
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Figura 2 "Pattern" di attivazione nell'emisfero di sinistra con paradigma "silente" (volontari sani). Sezione sagittale mediana: bene
evidente in entrambi i soggetti (A, B) il reclutamento del girus cinguli, dell'area motoria supplementare, dellobo occipitale e del cer-
velletto.
Figure 2 A ctivation pattern in the left hemisphere with the "silent" paradigm (healthy volunteers). Median sagittal section: clearly dis-
played in both subjects (A, B) the recruitment of the cingulate gyrus, supplementary motor area, occipital lobe and cerebellum.
richiesto di pensare durante ogni ciclo di attiva- dotti all'inizio del XX secolo su pazienti con le-
zione al maggiore numero di parole con lettera i- sioni dell'area della parola, sia dai piu recenti ri-
niziale concordata e prestabilita dall'operatore. sultati dell'analisi mediante PET; la metodica ha
altresl confermato l'estrema complessita nell'in-
Peril campionamento dei dati nei volontari nor-
ter-connessione delle aree coinvolte nella fun-
mali sono stati sottoposti a fMRI 10 soggetti sani,
zione verbale.
di lingua italiana, destrimani, con anamnesi nega-
Le aree di attivazione ottenute con i due para-
tiva per patologia neurologica, traumatica o neu-
rochirurgica. Per la valutazione dei casi patologici digmi hanno mostrato il medesimo "pattern" di di-
sono stati esaminati 3 pazienti, 2 destrimani ed un stribuzione: giro frontale inferiore e aree contigue
mancino, con lesioni neoplastiche primitive dell'a- della regione rolandica inferiore, girus cinguli, area
rea fronto-temporo-insulare in trattamento farma- supplementare motoria, giro temporale ed angolare
cologico anti-comiziale. In tutti i soggetti e stata e cervelletto (figura 1 e 2)
calcolato l'indice di lateralizzazione, espressione Quindi, nonostante la possibile diversita ri-
della dominanza emisferica, mediante la seguente spetto ad altri design di sperimentazione e di para-
equazione: digmi di attivazione, i punti principali dell'organiz-
zazione corticale verbale possono essere cosl rias-
W di pixels attivati a sinistra - W di pixels attivati a destra x lOO sunti:
W di pixels attivati a sinistra + W di pixels attivati a destra - Le aree dellinguaggio sono distribuite ampia-
mente a livello cerebrale, con una predominanza
(Valori pari a 100 indicano dominanza sinistra; valori pa- nell'emisfero di sinistra nel 95% dei soggetti de-
ri a -100 indicano dominanza destra; valori intermedi in- strimani ed in una rninore percentuale nei man-
dicano distribuzione della dominanza fra i due emisferi)
cirri, cosi confermando l'ormai nota teoria della
dominanza emisferica. Una buona parte di sog-
Risultati getti destrimani ha mostrato tuttavia durante l'e-
secuzione del paradigma di studio un lieve grado
Organizzazione corticale dellinguaggio
di attivazione ipsilaterale, in regioni analoghe a
nel normale
quelle evidenziate nell'emisfero di sinistra.
La RM funzionale del linguaggio ha larga- - La classica area di Broca, situata a livello del
mente confermato le ipotesi ed osservazioni gia giro frontale inferiore (Aree di Brodmann
conosciute, derivanti sia dai tradizionali studi con- 44,45,47) , viene attivata durante qualsiasi tipo di
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Studio de/la funzione verbale mediante RM funz ionale ad 1,0 Testa F Alessandrini
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Figura 3 Confronto paradigma "silente" (A) vs. paradigma udibile (B): con quest'ultimo l'immagine finale e maggiormente degra-
data dalla presenza di artefatti da movimento della muscul atura oro-facciale.
Figure 3 Comparison between the "silent" (A) and "audible" (B) paradigms: with 8 the fina l image is more dam aged by the presence
of artefacts caused by movement of the orofacial musculature.
compito eseguito, sia silente che parlato. L'area di del giro temporale superiore e medio. E coinvolta
Broca rimane tuttavia un'area funzionalmente e- nella comprensione dellinguaggio, essendo consi-
tereogenea, in stretta associazione con l'area pre- derata il "relais" in stretta connessione con aree
motoria, 8 e le aree prefrontali 49 e 6. Essa viene contenenti informazione sul significato del di-
universalmente riconosciuta come "area di assem- scorso parlato.
blaggio dei fonemi in parole e delle parole in - Altre aree coinvolte nellinguaggio ed eviden-
frasi", con uno specifico ruolo nella sequenzialita ziate mediante RM funzionale sono: il lobulo pa-
spaziale e temporale delle componenti del lin- rietale inferiore (area 39 e 40), il polo temporale e
guaggio (coinvolgenti la semantica, fonologia, atti- la porzione postero-inferiore dellobo temporale.
vita motoria verbale, etc); l'area di Broca serve al- - La presenza di attivazione a livello dell'area
tresl alla funzione di memorizzazione dellinguag- motoria supplementare (porzione mediale dell'a-
gio parlato. rea 6) , del girus cinguli, della corteccia premotoria,
- L'area di Wernicke (Area di Brodmann 22, in dei talami, lobi occipitali, parietali e del cervelletto
stretta connessione con l'area 42 di associazione u- durante esecuzione di vari paradigmi verbali di-
ditiva) e situata a livello della porzione posteriore mostra 1' esistenza di una vera e propria rete
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Figura 4 fMRI in paziente destrim ane con lesione gliale dell'area temporo-insulare destra: plasticita corticale con presenza di attiva-
zione cran ialmente all 'area neoplastica (A). Buon livello di attivazione anche in corrispondenza dell 'emisfero di sinistra (B).
Figure 4 fMR I in a right-handed patient with a glial lesion in the right temporo-insular area: cortical plasticity with activation cranially
10 the neoplastic area (A). Good level of activation also in the left hemisphere (B).
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("network") atta ad inizializzare e mantenere at-
tiva la funzione verbale durante l'eloquio stesso 35 .
(figura 2). 'CO 30
.
-~
Dal punto di vista tecnico, il paradigma "si- 'CO 25
.
lente" ha mostrato maggiore affidabilita in quanto v"' 20 .
"0. ..
genera un maggior numero di pixels attivati e
meno artefatti rispetto a quello udibile (figura 3).
'0 15
.. ... .
0
....Cl)
. . ... . ..
r.
. . .. .. . . . ..[ ..
10
Questi dati sono attribuiti a differenze di ordine fi - E
::l
. l.
siologico ed al mancato intervento della muscola- z
tura faciale durante l'esecuzione del paradigma . .
stesso (tabelle 1 e 2). (iji (ifa CSM (j(' ASM GT
Emisfero di sinistra
Dominanza emisferica dellinguaggio in pazienti
con lesioni intracerebrali Tabella 1 Attivazione nell'emisfero di sinistra con paradigma
"silente" (volontari sani). Buon "pattern" di attivazione in tutti
La valutazione della dominanza emisferica in i soggetti, con prevalente reclutamento del giro frontale infe-
Pazienti con lesioni cerebrali, specie di tipo neo- ri ore (Gfi) , delle aree frontali adiacenti (Gfa) e della corteccia
plastico, e di notevole importanza clinica soprat- sensitivo-motori a (CSM). Legenda: Gfi = Giro frontale infe-
ri ore; Gfa = aree adiacenti al giro frontale inferiore; CSM = Cor-
tutto in rapporto alla possibile rilevazione della teccia sensitivo-motoria; GC = Girus cinguli; ASM = Area sup-
riorganizzazione corticale seguente alla presenza ple mentare motoria; GT = Giro temporale.
del quadro patologico stesso. Finora il Wada test, Table 1 A ctivation in the left hemisphere with the "silent" para-
digm (healthy volunteers) . A good activation pattern was found
metodica invasiva e non esente da rischi per il Pa- in all subjects with main recruitment of the inferior frontal gyrus
ziente, e stato considerato praticamente lo stan- (Gfi), adjacent frontal areas (Gfa) and sensorimotor cortex
dard di riferimento nella valutazione della domi- (CSM ). GC: cingulate gyrus; ASM supplem entary motor area;
GT: temporal gyrus.
nanza.
Gli studi con Amytal hanno dimostrato come
una lesione precoce a carico dell'emisfero di sini-
stra in una persona destrimane sia accompagnata 35
da una redistribuzione della dominanza verbale
30
ed emisferica, spesso con bilateralita di rappresen- 'CO
tazione; lo shift controlaterale delle aree coinvolte ·E 25
nellinguaggio accade piu frequentemente nei casi "'
v"' 20
di lesioni extra-temporali verificatesi prima dei 5 "
·c. . .
anni di eta. Le patologie cerebrali insorte piu tar- 'i3 15
. .. ..
. . .
·:.t . . . . I....
0
divamente sono piu spesso accompagnate da una ....Cl) 10
. . I··. :J ..
ri-organizzazione ipsilaterale della corteccia ver- E
::l
z .
bale.
La nostra casistica, anche se di numero estrema-
.
mente esiguo per quello che riguarda i casi patolo- Gfi Gfa CSM GC A SAl GT
gici (n = 3), conferma quanto gia rilevato in Lette- Emisfero di sinistra
ratura, ovvero la buona affidabilita della metodica
di RM funzionale nella valutazione pre-operatoria Ta bella 2 Attivazione nell'emisfero di sinistra con paradigma
della dominanza verbale nei soggetti con lesioni e- "udibile" (volontari sani). Buon "pattern " di attivazione, con
spansive cerebrali. prese nza di maggior numero di pixels attivati a livello della cor-
teccia rolandica (CSM) rispetto al paradigma silente; il feno-
In tutti i casi studiati radiologicamente e sotto- meno e dovuto sia a differenze di ordine fisiologico, sia all'inter-
posti successivamente ad asportazione chirurgica vento della muscolatura oro-faciale durante l'esecuzione del pa-
di tumori dell'area fronto -temporo-insulare, l'in- radi gma stesso. Legenda: Gfi = Giro frontale inferi ore; Gfa = a-
ree adiacenti al giro frontale inferiore; CSM = Corteccia sensi-
dagine preliminare di RM funzionale, anche se e- tivo-motoria; GC = Girus cinguli; ASM = Area supplementare
seguita con lo scopo di valutare principalmente motoria; GT = Giro temporale
l'eventuale plasticita corticale della funzione ver- Table 2 Activation in the left hemisphere with the "audible" par-
adigm (healthy volunteers). A good activation pattern with more
bale e pur senza Wada test di riferimento, ha con- pixels activated in the rolandic cortex (CSM) compared with the
sentito di evidenziare anche la dominanza emi- silent paradigm . This is due both to physiological diffe rences and
sferica, con ottimi risultati sia in termini di con- to intervention of the orofacial musculature during performance
of the paradigm. Gfi: infe rio r f rontal gyrus; Gfa: areas adjacent to
cordanza clinica che di successo operatorio (fi- the inferior frontal gyrus; GC: cingulate gyrus; A SM supplem en-
gura 4). tary m otor area; G T: temporal gyrus.
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Conclusioni sezioni tale da consentire l'esplorazione completa
dei due emisferi simultaneamente.
Questo studio conferma il fatto che la risonanza Altro punto da approfondire e rappresentato
magnetica funzionale ad 1,0 T con sequenza GE dall'efficacia dei paradigmi utilizzati: anche se piu
"double-slice" puo essere considerata uno stru- affidabile dal punto di vista tecnico, il paradigma
mento utile per la valutazione' della funzione ver- silente consente un controllo meno efficace della
bale in volontari sani e nei pazienti con lesioni in- "performance" e della "compliance" del paziente.
tra-cerebrali in quanta metodica non invasiva e fa- La valutazione mediante fMRI della funzione
cilmente riproducibile. I suoi limiti emergono se verbale rappresenta quindi un'area d'interesse
viene messa a confronto con sequenze piu rapide scientifico ancora da definire, legata ancora a me-
tipo EPI (Echo Planar Imaging): quest'ultima, a todiche " tradizionali" quali l'EEG, la PET, l'elet-
parita di campo magnetico, genera un maggiore trocorticografia e, sopratutto, il Wada test, ma che
numero di pixels di attivazione, risulta meno sensi- con i prossimi sviluppi tecnologici di hardware e
bile ad artefatti da movimento e, per costruzione software consentira l'acquisizione di risultati cli-
tecnica, consente l'acquisizione di un numero di nici sicuramente soddisfacenti.
Dr F. Alessa ndrini
Se rvizio di Neuroradiologia
O spedal e Civile Maggiore
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