The computation of linear speed for visual flight control in Drosophila melanogaster

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The computation of linear
speed for visual flight control in
Drosophila melanogaster

 Doctoral Thesis

 Author(s):
 Rohrseitz, Nicola

 Publication date:
 2009

 Permanent link:
 https://doi.org/10.3929/ethz-a-005780104

 Rights / license:
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DISS. ETH NO. 18165

THE COMPUTATION OF LINEAR SPEED
    FOR VISUAL FLIGHT CONTROL
  IN DROSOPHILA MELANOGASTER

      A dissertation submitted to

              ETH ZURICH

            for the degree of

           Doctor of Sciences

              presented by

          NICOLA ROHRSEITZ

  Dipl Ing ETH microtech, MSc microtechn
 Ecole Polytechnique Fédérale de Lausanne

             Date of birth
            March 19th, 1979

               citizen of
           Pregassona,Ticino

  accepted on the recommendation of

      Professor Rodney J. Douglas
      Professor Thomas S. Collett
          Doctor Steven N. Fry

                  2009

The Computation of Linear Speed
for Visual Flight Control in
Drosophila melanogaster

Summary

Insects rely strongly on vision for flight control. Measuring the distribution of motion in a
visual scene allows them to follow precise trajectories, correcting for perturbations in the air
flow and avoiding obstacles with exquisite aerobatic maneuvers. Current models are unable
to explain the natural flight behavior, and thus, a detailed analysis of free flight is needed.
Moreover, motion processing is a fundamental feature of higher developed visual systems
and therefore plays a critical role for our understanding of visual performance and principles
of neural computation in general. The design of advanced technical applications —such as
vision chips for autonomous flying micro-robots— call for ever faster and more efficient image
processing strategies. These exist as neuronal circuits in insects, which are capable of most
impressive visual behaviors in the context of flight control, despite the tiny size of their brain.
    The neural processing of image motion has been extensively studied in the context of flight
course control in tethered insects, which allows precise visual stimulation for the measurement
of reflexive behaviors and electrophysiological recording in the visual pathways. The relevance
of these studies for free flight behavior, however, remains equivocal because of the disruption
of natural mechanosensory feedback. The effects of these highly constrained experimental
conditions remain largely unknown. Indeed, the greatest controversy arises from free flight
studies. While tethered, insects and specific cells in the visual pathways (e.g., the lobula plate
tangential cells in flies) respond mostly to the temporal frequency of the visual stimulus.
However, when studied in free-flight, flies expose a speed-dependent behavior. Hence, no
matter the academic debate on the neural encoding of optic flow, flying insects keep on
controlling their body speed with respect to the visual surroundings.
    To explore visual speed control in flying insects, I analysed the visuomotor pathways of
the fruit fly Drosophila melanogaster at different levels, exploiting its characteristic reflexive
behavior by means of engineering tools and techniques.

xvi

At the organism level, I measured the kinematics of the whole body in relation to a wide-
     field visual stimulation, such as found in nature. This input-output approach allowed
     me to formulate and verify a model for visual groundspeed control.

At the circuit level, I studied the response to local stimuli and the limits of the visual
     system. Using the body kinematics as a read-out system, I found specific characteristics
     that led me to formulate how visual groundspeed is computed.

At the cellular level, I genetically knocked-out specific cells in the visual pathways, with
     the aim of identifying their role for visual flight control, and bridge the gap between
     the behavioral results and previous electrophysiological studies. The ablated flies flew
     normally, questioning the role of the targeted neurons for visual flight control.

The three levels of investigation required different skills and concepts that had to be devel-
oped, and brought together in a sensible fashion. Their main result is the formulation of two
computational principles, namely:

       Fruit flies control linear groundspeed following an underdamped proportional controller.

       Linear speed computation is topographically distributed.

These principles contrast with the findings of previous research performed with tethered
insects, but agree with other free-flight studies. Notwithstanding the difference in behavioral
context, my experiments indicate that the reason for this incongruence might lie in the
geometry of the visual stimulation.
    The found principles of linear speed computation for flight control are a step towards
gaining a complete understanding of free flight behavior in respect of the visual surroundings.
The principles identified for translation could be valid for other degrees of freedom as well,
and the study of those will lead to clarifying how neural networks fuse physically separate
control vectors.

Nicola Rohrseitz, PhD Dissertation                Institute of Neuroinformatics, D-PHYS, ETH Zurich

La computazione della velocità
lineare per il controllo visuale del
volo della Drosophila melanogaster

Sommario

Gli insetti controllano il volo soprattutto mediante il sistema visivo. La loro capacità di
misurare la distribuzione del movimento in scene visive permette loro di seguire traiettorie
precise, correggendo contemporaneamente le perturbazioni nel flusso d’aria ed evitando osta-
coli con sbalorditive manovre acrobatiche. Gli attuali modelli computazionali sono tuttavia
incapaci di spiegare il loro naturale comportamento in volo libero ed è quindi necessario
analizzarne i dettaglı̂. Inoltre, l’analisi del movimento è una caratteristica fondamentale
dei sistemi visivi più evoluti e quindi gioca un ruolo cruciale nella nostra comprensione dei
principı̂ di computazione neurale in generale. La creazione di sistemi tecnologici avanzati
—come, per esempio, sensori visivi per robot volanti autonomi— richiede strategie di tratta-
mento d’immagine sempre più rapide ed efficienti. Queste esistono negl’insetti sotto forma di
circuiti neurali specializzati, i quali permettono loro l’accurato controllo del volo in pressoché
ogni situazione e questo nonostante un cervello dalle dimensioni molto ridotte.
     In passato, il trattamento neurale d’immagini in movimento è stato ampiamente studiato
su insetti sospesi per il torace, nel contesto del controllo della direzione. Questo tecnica
permette una precisa stimolazione visiva per la misura dei comportamenti di riflesso e per
registrazioni elettrofisiologiche da neuroni. Tuttavia, la pertinenza dei risultati cosı̀ ottenuti
rimane dubbia perché la naturale percezione data da sistemi sensorici ad azione meccanica
è alterata. Studı̂ in volo libero, difatti, giunsero a risultati controversi. Insetti sospesi e
talune cellule nervose che trasmettono informazioni visive (per esempio, le cellule tangenti
alla lobula plate delle mosche) reagiscono maggiormente ad una specifica frequenza temporale
dello stimolo visivo. D’altro canto però, quando studiati in volo libero, api e mosche seguono
la velocità relativa della scena. Dunque, indipendentemente dal dibattito accademico su come
i movimenti visivi siano effettivamente codificato, gl’insetti volanti continuano a controllare
la loro velocità corporea relativamente all’ambiente visuale circostante.

xviii

    Con lo scopo d’esplorare il controllo del volo degl’insetti, ho analizzato a più livelli i circuiti
neurali della Drosophila melanogaster —comunemente nota come moschino della frutta—,
sfruttando la ripetibilità dei suoi riflessi con mezzi ed approccı̂ ingenieristici.

A livello dell’organismo, ho misurato la cinematica del corpo intero in relazione ad ampı̂
     stimoli visivi. In seguito ad un processo d’astrazione della Drosophila, la relazione tra
     movimento e stimolo m’ha permesso di formulare un modello di controllo visivo della
     velocità e di verificarne l’esattezza in un contesto di stimolazione naturale.

A livello dei circuiti neurali, ho studiato la computazione del moto visivo a livello locale
     ed i limiti del sistema visivo della Drosophila. Usando il movimento corporeo nello
     spazio come misura di risposta neurale, ho scoperto caratteristiche peculiari che mi ha
     portato a formulare come la velocità lineare possa essere calcolata basandosi unicamente
     sulla visione.

A livello cellulare, ho disattivato specifici neuroni, coll’intento d’identificarne il ruolo nel
     comportamento in volo libero. Tuttavia, le Drosophilae transgeniche non hanno mostrato
     alcuna differenza con gl’esperimenti precedenti, mettendo in dubbio l’importanza di
     quelle cellule per il controllo del volo.

Questi tre livelli di studio richiesero capacità e concetti di diverso tipo. Questi dovettero essere
sviluppati e portati insieme in un contesto sperimentale adeguato. Il risultato principale di
questa fusione di discipline è la formulazione di due principı̂ computazionali, ossia:

     La Drosophila melanogaster controlla la sua velocità lineare secondo uno schema pro-
      porzionale sotto-attenuato.

     La computazione della velocità lineare è distribuita topograficamente.

Questi principı̂ contrastano con i risultati di studı̂ precedenti su insetti sospesi per il torace,
ma concordano con quelli ottenuti in volo libero. Nonostante le differenze sperimentali, i miei
risultati indicano che la causa di questa incongruenza possa risiedere nella geometria dello
stimolo visuale.
    I principı̂ di computazione della velocità lineare che ho ottenuto sono un passo verso una
completa comprensione del comportamento in volo libero nell’ambiente visuale circostante.
Questi principı̂ validi per la traslazione potrebbero difatti essere confermati anche per altri
gradi di libertà, il cui studio porterebbe a chiarire come circuiti neurali combinano diversi
vettori di controllo.

Nicola Rohrseitz, PhD Dissertation                   Institute of Neuroinformatics, D-PHYS, ETH Zurich